La ciudad fue poblada desde hace más de 25 000 años, como demuestran los restos del Paleolítico superior encontrados en la cueva del volcán.

Abundantes lugares del término municipal nos remontan a viejos períodos como el Neolítico o la Edad de Bronce.

Siglos más tarde, durante la colonización musulmana, el pueblo se llamó Colla-Aeria (Cumbre alta), adaptándose luego como Cullera. Fue en esta época cuando el pueblo sufrió una gran transformación tanto económica (sistemas de regadíos, nuevos métodos de cultivo, etc.) como social.

En el Cantar de mio Cid ya aparece esta localidad con el nombre de Gujera. Durante la reconquista llevada a cabo por la Corona de Aragón y dirigida en aquellos momentos por el rey Jaime I, los cristianos intentaron tomar Cullera por la fuerza en 1235, no consiguiéndolo y teniendo que esperar a 1240 después a la capitulación de Valencia y mediante un tratado con el valí Zeyyán en el cual se prometía respetar las posesiones musulmanas en Cullera y Denia durante la toma pacífica de estas, extendiendo así el dominio aragonés.

En 1247, los moros de toda la comarca se sublevaron contra el poder real y se apoderaron de la fortaleza. Como consecuencia, el Rey ordenó su expulsión, concluyendo con la época de presencia islámica en la Ribera.

Diversos hechos de armas acontecieron en Cullera durante la Edad Media, entre los que cabe destacar la toma de la Fortaleza por las tropas de Pedro I de Castilla en sus luchas contra Pedro IV de Aragón.

El 25 de mayo de 1550, como parte de su campaña de saqueo por el Mediterráneo, el corsario berberisco Dragut asaltó la villa y consiguió un importante botín en bienes y cautivos; el suceso causó gran conmoción en la Cullera de la época y la villa quedó prácticamente despoblada durante décadas. En la cueva en que, según la leyenda, se produjo el intercambio de prisioneros, se ubica un interesante museo sobre la piratería mediterránea en el siglo XVI.

Felipe II, deseoso de eliminar el problema, hizo construir un conjunto de torres defensivas de las que pervive la Torre del Marenyet.

En septiembre de 1911 tuvieron lugar los trágicos hechos conocidos como los Sucesos de Cullera, donde un juez de Sueca y dos funcionarios públicos (alguacil y secretario del juzgado que, dotados de plenos poderes, actuaron con prepotencia e irresponsabilidad) fueron brutalmente asesinados por gentes del lugar.

Durante la guerra civil española, se formará una colectividad ugetista, integradora de los pequeños propietarios, y otra anarquista interesada en la socialización de todo el término municipal; después de la guerra, se crea la Hermandad Sindical, que acoge a patrones, agrarios y jornaleros, implicando una forma de neutralización del movimiento campesino e, incluso, una preocupación prioritaria para las mejoras técnicas (plagas, caminos) y por el desarrollo de fórmulas cooperativistas, muy intensas en Cullera.

Desde la década de 1960, la población de la villa ha vivido un gran auge unido a un potente desarrollo urbanístico. Debido a la calidad de sus playas y su clima, Cullera se ha convertido en una localidad turística de primer orden, con los beneficios y problemas que ello conlleva.